El Sistema Core del Pie: un Nuevo Paradigma para Comprender el Funcionamiento de la Musculatura del Pie

Patrick O McKeon,1 Jay Hertel,2 Dennis Bramble,3 Irene Davis4

1Department of Exercise and Sport Sciences, School of Health Sciences and Human

Performance, Ithaca College, Ithaca New York, USA.

2Department of Kinesiology, Curry School of Education, University of Virginia, Charlottesville, Virginia, USA

3Department of Biology, University of Utah, Salt Lake City, Utah, USA.

4Department of Physical Medicine and Rehabilitation, Spaulding National Running Center, Harvard Medical School, Cambridge, Massachusetts, USA.

RESUMEN

El pie es una estructura compleja con muchas articulaciones y diferentes niveles de libertad que desempeñan un papel importante en la postura estática y en las actividades dinámicas. El desarrollo evolutivo del arco del pie coincidió con el aumento en las exigencias que se impusieron sobre el pie cuando el ser humano comenzó a correr. El movimiento y la estabilidad del arco están controlados por músculos intrínsecos y extrínsecos. Sin embargo, los músculos intrínsecos son ampliamente ignorados por los médicos e investigadores. Por este motivo, estos músculos rara vez son tenidos en cuenta en los programas de rehabilitación.

Las intervenciones que se desarrollan para el abordaje de problemas relacionados con el pie frecuentemente se centran en apoyar externamente el pie en lugar de entrenar estos músculos para que funcionen tal como están diseñados. En este artículo, proponemos un paradigma novedoso para comprender el funcionamiento del pie. Comenzamos con una visión general de la evolución del pie humano enfocándonos en el desarrollo del arco. Y luego realizaremos una descripción de los músculos intrínsecos del pie y su relación con los músculos extrínsecos. Plantearemos similitudes entre los músculos pequeños de la región del tronco que conforman el core lumbo-pélvico y los músculos intrínsecos del pie, introduciendo el concepto de core del pie. Posteriormente integraremos el concepto de core del pie en la evaluación y el tratamiento del pie. Finalmente, plantearemos la necesidad de generar una mayor conciencia sobre la importancia de la estabilidad del core del pie para el normal funcionamiento del pie y de las extremidades inferiores.

El pie humano posee una estructura muy compleja, que le permite cumplir muchas funciones diversas. Cuando estamos parados es nuestra base de apoyo. Durante la marcha, el pie debe tener una posición estable al tocar el suelo para avanzar. Pero, en aquellos momentos donde se encuentra solo apoyado a la mitad, el pie debe convertirse en un adaptador móvil y atenuar las cargas. También posee características similares a las de un resorte que almacena y libera energía elástica en cada zancada. Esto se logra a través de la deformación del arco, que está controlada por los músculos intrínsecos y extrínsecos del pie. Existe evidencia evolutiva de que la arquitectura y la musculatura del arco del pie se desarrollaron en respuesta a las demandas adicionales planteadas por el transporte de carga y por la carrera. La estabilidad de este arco, que postulamos como «core» central del pie, es un requisito para el normal funcionamiento del pie.

IMPORTANCIA DE LA ESTABILIDAD DEL CORE DEL PIE

La estabilidad del core ha recibido mucha atención en el ámbito clínico y deportivo. Principalmente el interés se ha centrado en el papel de la estabilidad del complejo cadera-pelvis-columna lumbar (lumbo-pelvic-hip) en los patrones normales de movimiento de las extremidades inferiores (1). El sistema muscular del complejo cadera-pelvis- columna lumbar), o core, está integrado por los estabilizadores locales tales como el multífido y transverso abdominal, y los músculos movilizadores globales como el dorsal ancho (latissimus dorsi) (2). Los estabilizadores locales tienen pequeñas áreas de sección transversal y pequeños brazos de momento. Por lo tanto, no producen grandes momentos rotacionales en las articulaciones respectivas que atraviesan. Sin embargo, intervienen activamente para aumentar la estabilidad entre segmentos. La función adecuada de los estabilizadores locales proporciona una base estable sobre la cual pueden desempeñarse los movilizadores principales del tronco, aquellos que poseen mayores áreas transversales y brazos de momento, para finalmente producir un movimiento brusco. Cuando los músculos del core son débiles o no se reclutan adecuadamente, la base proximal se vuelve inestable y se desalinea, y en consecuencia se producen patrones de movimiento anormales en el tronco y en las extremidades inferiores (3). Esto puede provocar una variedad de lesiones por sobreuso de las extremidades inferiores (4–7).

Proponemos que el concepto de estabilidad del core también se extienda al arco del pie. El arco se encuentra controlado por estabilizadores locales y movilizadores globales del pie, de manera similar a lo que ocurre en el core lumbo-pélvico. Los estabilizadores locales son las cuatro capas de músculos intrínsecos plantares que se originan y se insertan en el pie. Estos músculos generalmente tienen brazos de momento pequeños, áreas de sección transversal pequeñas y sirven principalmente para estabilizar los arcos. Los movilizadores globales son los músculos que se originan en la parte inferior de la pierna, cruzan el tobillo y se insertan en el pie. Estos músculos tienen grandes áreas de sección transversal, brazos de momento más grandes, son los movilizadores principales del pie y además proporcionan cierta estabilidad al arco. Con cada paso, las cuatro capas de músculos intrínsecos actúan controlando el grado y la velocidad de la deformación del arco. Cuando no funcionan correctamente, la base de sustentación se vuelve inestable y se desalinea; y se produce un movimiento anormal del pie. Esto puede manifestarse en forma de problemas relacionados con el pie. La fascitis plantar es una de las lesiones por sobreuso más comunes del pie. Se reconoce como una lesión por esfuerzo repetitivo originada por deformación excesiva del arco (8). En la actualidad se subestima la importancia de la musculatura del arco en esta lesión del pie tan frecuente. Esta es subestimada en artículos recientes que describen evidencia clínica y plantean recomendaciones para afecciones como la fascitis plantar (9), la disfunción del tendón tibial posterior (10), el síndrome de estrés tibial medial (11) y dolor crónico en la zona inferior de las piernas (12), las cuales no mencionan el fortalecimiento del pie como componente de las intervenciones.

Por lo tanto, nuestro propósito fue proponer un paradigma para el sistema del core del pie (1) describiendo la evolución del arco humano para la locomoción, (2) delineando los subsistemas del core del pie, (3) revisando las valoraciones y el tratamiento del pie integrando los conceptos de estabilidad del core del pie y (4) finalmente discutiendo orientaciones para las futuras investigaciones. Nuestro objetivo general consistió en proponer un nuevo paradigma para observar el funcionamiento, la valoración y el tratamiento del pie.

EL ORIGEN DEL ARCO HUMANO

El pie humano evolucionó a partir de un pie similar al de los simios africanos, en quienes los pies sirven tanto para la locomoción arbórea como para la locomoción terrestre (13). La transición de la estructura del pie desde el tipo simio hacia el tipo de pie humano refleja un cambio hacia hábitos locomotores donde predomina la bipedalidad terrestre.

Al caminar en dos pies, la marcha de los chimpancés se vio comprometida por la ausencia de especializaciones estructurales que le permiten al pie humano operar como un sistema de palanca rígido y compacto durante la segunda mitad de postura. Este incluye (1) un hallux agrandado y aducido permanentemente, (2) dígitos laterales acortados, (3) compactación y realineación de los huesos del tarso para ayudar a evitar la «flexión mediotarsiana» que se observa en el pie de los simios (14) y (4) la adición de un bien definido arco longitudinal medial defendido por fuertes elementos de tracción plantar. La condición de los arcos del pie, ausentes en los simios, sigue siendo controversial. Probablemente existía un arco transversal, (15) pero el arco longitudinal medial crucial estaba ausente o era débil, (16) lo que implicaba una aponeurosis plantar mal definida y por lo tanto, una mayor dependencia del esfuerzo muscular para resistir las fuerzas que impactan sobre los dedos de los pies durante la última porción de la pisada. Por el contrario, incluso los primeros miembros del género Homo de los cuales existe evidencia adecuada (por ejemplo, el primitivo Homo erectus) poseía una estructura de pie esencialmente moderna, que incluía un arco longitudinal medial bien definido (17).

El cuerpo humano moderno (i.e, Homo), especialmente en lo que hace al diseño musculo esquelético, refleja las demandas mecánicas de las carreras de resistencia (18). Ese bipedalismo habitual fue practicado durante varios millones años por los Australopithecus sin las características distintivas de la del pie humano lo que también sugiere que tales rasgos surgieron en el contexto de un comportamiento locomotor nuevo y más exigente. Una diferencia clave entre caminar y correr es la importancia fundamental que tienen los “resortes de las piernas” en la carrera pero no en la caminata (19). Estos resortes incluyen un pronunciado tendón de Aquiles y la aponeurosis plantar y ligamentos elásticos en la parte inferior del pie. Todos están ausentes en los simios y estaban ausentes o mínimamente desarrollados en Australopithecus. La carrera también somete a los dedos a fuerzas de extensión mucho mayores a las que plantea la caminata durante las fases finales de la zancada y en el despegue del pie; una sólida aponeurosis plantar ofrece resistencia pasiva sustancial frente a estas cargas. Además, el aplanamiento del arco longitudinal en la mitad de la pisada que se produce al correr amortigua el impacto del pie y almacena la energía de tensión recuperable en los tejidos elásticos estirados, (20) pero a diferencia de la mayoría de los cuadrúpedos mamíferos especializados para correr, los humanos conservan una considerable musculatura intrínseca del pie. Estos mismos músculos se reducen y a veces se pierden completamente en corredores cuadrúpedos, lo que hace que la estabilización interna del pie sea principalmente pasiva. Los corredores humanos son los únicos que poseen la necesidad de controlar el equilibrio cuando se apoyan en una sola pierna y por esta razón (a diferencia de los cuadrúpedos) necesitan un pie que sea razonablemente móvil, capaz de acomodarse a superficies irregulares y que esté controlado activamente. Los estudios de electromiografía (EMG) demuestran que  la actividad de los músculos intrínsecos plantares del pie es más consistente en los participantes durante la carrera y es menos consistente al caminar(21). Aunque más variables, los músculos intrínsecos del pie están habitualmente activos en la última etapa de la pisada al caminar y pueden tener un papel importante en el control de la distribución de la carga debajo del pie y en aumentar la función flexora del arco longitudinal medial, especialmente a velocidades más altas (21, 22). Aunque a menudo presentan una actividad mínima en la postura simple, los músculos intrínsecos del pie son reclutados con mayor intensidad cuando se agregan cargas adicionales al participante (23). El transporte de carga frecuente por largas distancias puede explicar la transformación evolutiva de las proporciones corporales desde un cuerpo similar a Australopithecus hacia un cuerpo similar al del Homo (24) y también podría ayudar a explicar el desarrollo relativamente robusto de los músculos intrínsecos del pie en el pie humano.

EL SISTEMA DEL CORE DEL PIE

La base teórica de la estabilidad del core lumbo pélvico-cadera se afirma en la interdependencia funcional de los subsistemas pasivo, activo y neural que controlan el movimiento y la estabilidad de la columna originalmente propuesta por Panjabi (25). El subsistema pasivo consta de estructuras óseas y articulares, mientras que el subsistema activo está compuesto por los músculos y tendones que se unen y actúan sobre la columna vertebral. El subsistema neural consiste en receptores sensoriales ubicados en las cápsulas articulares, ligamentos, músculos y tendones que rodean la columna vertebral. El subsistema pasivo proporciona un equilibrio entre la movilidad y la estabilidad de la columna vertebral. El subsistema activo está compuesto por dos componentes musculares funcionales: los estabilizadores locales y los movilizadores globales (2). Los estabilizadores locales están compuestos tanto por músculos cortos e intersegmentales que se originan e insertan principalmente en la columna vertebral y tienen brazos de momento corto y aumentan la estabilidad dinámica intersegmental. El adecuado funcionamiento de los estabilizadores locales proporciona una base estable sobre la cual  pueden actuar los movilizadores principales del tronco para producir los movimientos bruscos. Los movilizadores globales atraviesan varios segmentos vertebrales, tienen inserciones en la pelvis y en el tórax, y pueden generar brazos de momento más largos para mover el tronco y las extremidades. Entre estos se encuentran el erector de la columna más superficial y los músculos oblicuos interno y externo y el recto abdominal. El subsistema neural monitorea el movimiento y las fuerzas espinales y envía señales aferentes al sistema nervioso central. Si esas señales aferentes superan un determinado umbral, se envían señales eferentes desde el sistema nervioso central hacia los músculos apropiados para alterar el movimiento y las fuerzas de la columna.

Hodges (26) diferenció con mayor detalle las estrategias para la estabilidad del core lumbo-pélvico en componentes de “control” y “capacidad”. La estrategia de control tiene como objetivo restaurar la coordinación de los músculos actuando sobre el core lumbo-pélvico mientras la estrategia de capacidad está destinada a proporcionar la fuerza y la resistencia muscular adecuadas para evitar que la columna vertebral sea mecánicamente inestable bajo cargas variables. En definitiva, las estrategias de control y capacidad se complementan entre si para proporcionar un core lumbo-pélvico estable y estos mismos principios pueden ser aplicados al sistema del core del pie. La aplicación de conceptos de estabilidad del core lumbo-pélvico para el pie se ilustran en la Figura 1. Estos conceptos que se relacionan con el tobillo y el pie fueron propuestos por primera vez por Jam (27) y nosotros profundizamos aún más su aplicación al core del pie. A continuación les presentamos la descripción de cada uno de subsistemas.

 

Figura 1. Sistema del core del pie. Los subsistemas neural, activo y pasivo interactúan para conformar el sistema del core del pie que proporciona la estabilidad y flexibilidad necesarias para hacer frente al cambio en las demandas del pie.

Subsistema Pasivo del Core del Pie

El subsistema pasivo del core del pie está compuesto por huesos, ligamentos y cápsulas articulares que mantienen los diversos arcos del pie. La configuración funcional de la anatomía ósea del pie da como resultado cuatro diferentes arcos entre los que se incluyen el arco medial y arcos longitudinales laterales, así como los arcos metatarsianos transversales anteriores y posteriores (28). Aunque a menudo se los estudia como estructuras separadas, McKenzie (29) propuso que estos arcos se fusionan en una media cúpula (medio domo) funcional que es la responsable de la adaptación flexible a los cambios de carga que se producen durante las actividades dinámicas (ver Figura 2). Se piensa que esta media cúpula está predominantemente sostenida por estructuras pasivas entre las que se incluyen la aponeurosis plantar (ver Figura 3 A) y los ligamentos plantares (ver Figura 4), sin embargo, también se supone que se obtiene soporte dinámico local a partir de los músculos intrínsecos del pie del subsistema activo e indirectamente a partir de las contracciones de los músculos extrínsecos del pie (30).

Figura 2. Media cúpula (medio domo) funcional propuesto por McKenzie. Observe que el origen de la cúpula sería la cúpula del astrágalo.

Figura 3. (A) Alineación de la fascia plantar. (B) En esta imagen se presenta la relación anatómica y biomecánica entre el tendón de Aquiles y la fascia plantar. Es importante destacar la conexión fascial entre estas dos estructuras alrededor del calcáneo. Plantar fascia= Fascia plantar; Achilles tendón= Tendón de Aquiles.

Figura 4. Principales ligamentos de la planta del pie que aportan estabilidad pasiva a los aspectos longitudinales y transversales del pie.

Subsistema Activo del Core del Pie

El subsistema activo está formado por los músculos y tendones que se insertan en el pie. Los estabilizadores locales del pie son los músculos intrínsecos plantares que se originan e insertan en el pie, mientras que los movilizadores globales son los músculos extrínsecos que se originan en la parte inferior de la pierna, cruzan el tobillo y se insertan en el pie (ver Figura 5). A pesar de que hay músculos intrínsecos tanto en el aspecto dorsal como en el aspecto plantar, los músculos intrínsecos plantares son los que se describen con mayor frecuencia debido a su vínculo funcional con los arcos longitudinal y transversal de la media cúpula del pie (31). Los músculos intrínsecos plantares del pie consisten en cuatro capas de músculos profundos que se insertan en la aponeurosis plantar. Las dos primeras capas tienen configuraciones musculares que se alinean con los arcos longitudinales medial y lateral del pie, mientras que las capas más profundas tienen una mayor relación con los arcos transversales anterior y posterior (ver Figura 6 A–E). Vea el apéndice complementario en línea para obtener una descripción más completa de los aportes anatómicos y biomecánicos de los músculos intrínsecos del pie. Es posible establecer su rol funcional examinando las relaciones sinérgicas entre estos músculos con la anatomía ósea relevante y la configuración de la cúpula del pie. Soysa et al. (31) resumieron las cualidades funcionales de los músculos intrínsecos y observaron que tenían una función de apoyo a los arcos del pie, (32–35), dependían de la actividad y de la carga (36, 37), eran sinérgicos (38) y moduladores (28). En la Tabla 1 se presentan las descripciones basadas en evidencia de estas cualidades funcionales.

Figura 5. Inserciones de los tendones de los músculos extrínsecos del pie en la superficie de la planta del pie. (A) Se presentan las inserciones del flexor largo de los dedos (flexor digitorum longus), flexor largo del dedo gordo (flexor hallucis longus) y peroneo largo (peroneus longus). Se destaca la alineación longitudinal de los tendones flexores porque esto se relaciona con sus contribuciones funcionales a la estabilidad longitudinal del pie. La alineación oblicua del peroneo largo y su orientación en la mitad del pie apoya  claramente al arco transversal (B). Se presenta la inserción del tendón tibial posterior con los tendones de la Figura 1A cortados. Es importante observar las inserciones generalizadas del tendón tibial posterior a través del tarso y del metatarso lo que demuestra su importante participación funcional en la estabilidad de los arcos longitudinal y transversal.

Cualidad funcional Descripción
Soporte para los arcos del pie Una disminución en la función de los músculos intrínsecos del pie produce alteraciones perjudiciales en la postura del pie (32, 33), mientras que el entrenamiento de los músculos intrínsecos del pie

mejora la postura del pie (34, 35)

Dependencia de la Actividad Los músculos intrínsecos del pie tienen una mayor actividad cuando se realizan  actividades dinámicas como caminar que cuando se está de pie (37)
Dependencia de la carga A medida que aumentan las demandas posturales, como pasar de una postura de apoyo sobre los dos pies a un solo pie, también se incrementa la actividad de los músculos intrínsecos del pie (36).
Sinérgicos Los músculos intrínsecos del pie trabajan juntos como una unidad para proporcionar un soporte dinámico al arco durante la fase propulsora de la marcha (38)
Moduladores Los músculos intrínsecos del pie apoyan al pie en su función de plataforma para permanecer de pie, y de palanca para impulsar el cuerpo cuando se realizan actividades dinámicas (28).

Tabla 1. Cualidades funcionales de los músculos intrínsecos del pie y sus correspondientes descripciones basadas en evidencia.

Figura 6. Los músculos intrínsecos del pie se presentan en su orientación anatómica entre las cuatro capas plantares y el músculo intrínseco dorsal. Los números corresponden a los músculos de la siguiente manera: (1) abductor del dedo gordo (abductor hallucis), (2) flexor corto de los dedos, (3) abductor del meñique (abductor digiti minimi), (4) cuadrado plantar (quadratus plantae) (nótese su inserción en el tendón flexor de los dedos), (5) lumbricales (nótese su origen en el tendón flexor largo de los dedos), (6) flexor del dedo meñique (flexor digiti minimi), (7) cabezas del aductor oblicuo del dedo gordo (a) y aductor transversal del dedo gordo (b), (8) flexor corto del dedo gordo (flexor hallucis brevis), (9) interóseo plantar, (10) interóseo dorsal y (11) extensor corto de los dedos.

Los músculos extrínsecos del pie funcionan como movilizadores globales del core del pie para generar movimiento del pie a través de sus largos tendones y modular estructuras dentro del subsistema pasivo. Por ejemplo, el tendón de Aquiles del tríceps sural modula la tensión de la aponeurosis plantar en función de su conexión común al calcáneo. A medida que aumenta la tensión del tríceps sural, también aumenta la tensión en la fascia plantar (39) (ver Figura 3 B). Esto es sumamente importante para eventos clave en el comportamiento del pie, como la transición desde un cuerpo flexible hacia uno rígido durante la marcha. Las orientaciones de los tendones  de los músculos extrínsecos del pie reflejan claramente su capacidad para proporcionar soporte dinámico y control tanto de los componentes longitudinales como de los transversales de la cúpula del pie. Estos movilizadores globales aportan capacidad de absorción y propulsión durante actividades dinámicas.

Subsistema Neural del Core del Pie

 El subsistema neural está formado por los receptores sensoriales localizados el fascia plantar, ligamentos, cápsulas articulares, músculos y tendones que integran los subsistemas activos y pasivos. Generalmente se acepta que la sensación plantar es un elemento crítico para la marcha y el equilibrio y la contribución de los receptores cutáneos plantares es el aspecto que ha sido estudiado más extensamente (40-44). Las contribuciones sensoriales de los músculos intrínsecos del pie no han sido establecidas con tanta claridad. Sobre la base de la configuración anatómica y biomecánica de los músculos intrínsecos del pie, estos músculos carecen de una ventaja mecánica para producir grandes movimientos en las articulaciones. Más bien, sus posiciones anatómicas y alineaciones sugieren que están en una posición ventajosa para aportar información sensorial inmediata, a través de la respuesta al estiramiento, sobre los cambios que se producen en la postura del arco del pie. En contraste con lo que ocurre con los estímulos provenientes de receptores sensoriales dentro del subsistema pasivo (p. ej., receptores capsulo-ligamentoso y receptores cutáneos), estos sensores pueden ser modulados a través del entrenamiento para alterar su sensibilidad a la deformación en el domo del pie(45). Después de la fatiga de los músculos intrínsecos del pie a través de contracciones repetitivas aisladas de la flexión de la articulación metatarso falángica, la caída navicular al ponerse de pie aumentó significativamente en participantes sanos (33). Los autores concluyeron que las contribuciones motoras de estos músculos provocaron un cambio en la postura del pie, pero esto podría estar más relacionado con un cambio en la información sensorial. Se ha demostrado que la fatiga muscular provocada por contracciones repetitivas disminuye el sentido de posición articular en otras áreas de las extremidades inferiores (46). Esto puede indicar que los músculos no solo proporcionan un importante soporte directo relevante al subsistema pasivo través de la contracción muscular, sino que también pueden proporcionar información sensorial relevante sobre la postura del domo del pie de manera similar a lo que ocurre en los músculos lumbo-pélvicos en relación con la postura del tronco (47).

EVALUACIÓN DEL CORE DEL PIE

Se ha prestado poca atención a la evaluación clínica de los músculos intrínsecos del pie en la literatura sobre lesiones musculo esqueléticas al margen de algunas condiciones específicas como la neuropatía diabética (48) y dedos en garra (49). Las evaluaciones de estas condiciones han estado en gran medida relacionadas con la disminución en la fuerza de flexión de los dedos del pie o atrofia de los músculos intrínsecos del pie. Una reciente revisión sistemática concluyó que no existe una metodología de referencia para evaluar la función de los músculos intrínsecos del pie (31). Las técnicas de evaluación han sido clasificadas como evaluaciones «directas» e «indirectas» de la función de los músculos intrínsecos (31). Las evaluaciones directas se han centrado en la evaluación de la fuerza de flexión de los dedos del pie, mientras que las evaluaciones indirectas incluyen técnicas de imagen y EMG para estimar el funcionamiento de la musculatura intrínseca del pie.

Las pruebas centradas en la fuerza de flexión de los dedos del pie están inherentemente limitadas por la incapacidad de separar de manera concluyente las contribuciones de los músculos flexores intrínsecos y extrínsecos de los dedos del pie. Algunos de estos métodos de evaluación son pruebas musculares manuales, dinamometría del agarre de los dedos del pie, pedobarografía y un par de pruebas especiales: prueba de agarre de papel y pruebas intrínsecas positivas (31). La limitación que poseen todos estos métodos es que se centran estrictamente en el papel de los músculos intrínsecos para producir la flexión de los dedos del pie, pero ignoran su función más proximal de sostener los arcos del pie. Afirmamos que para evaluar la función del core del pie, esto último es más importante que lo primero.

El test de musculatura intrínseca del pie se ha propuesto como una evaluación funcional de la capacidad del paciente para mantener una postura del pie neutra y la altura del arco longitudinal medial durante el posicionamiento en una sola pierna (27).  Para realizar esta prueba, el médico coloca el pie del paciente que será evaluado en posición neutra de la articulación subtalar con el calcáneo y todas las cabezas metatarsianas en el suelo y solicita al paciente que extienda completamente los dedos de los pies. El paciente luego debe bajar los dedos de los pies hacia el suelo y debe mantener esta posición del pie parado con un solo pie durante 30 segundos. El médico observa cambios brutos en altura navicular y la hiperactividad de los músculos extrínsecos (27). La evidencia preliminar sugiere que la prueba de los músculos intrínsecos del pie puede detectar mejoras en el funcionamiento del core del pie después de la rehabilitación de pacientes que sufrieron lesiones en las extremidades inferiores, (34, 35) sin embargo es necesario desarrollar aún más las propiedades clinimétricas de esta prueba.

La EMG tanto de superficie como de alambre fino son métodos para evaluar la función de los músculos intrínsecos del pie, aunque estas deben ser realizadas principalmente en instalaciones de laboratorio en vez de en entornos médicos. Las EMG de superficie se han centrado en el abductor hallucis (abductor del dedo gordo), el musculo intrínseco más superficial del arco longitudinal medial (32, 33). Aunque en la EMG el fenómeno de crosstalk (contaminación de la señal) con los músculos que se encuentran uno muy cerca del otro suele ser un obstáculo, en este caso el  problema disminuye porque la actividad EMG del abductor hallucis se considera como representativa de todos de los músculos intrínsecos del pie localizados en el centro como un todo. La EMG de alambre fino de los músculos intrínsecos del pie se realiza idealmente mediante el uso de imágenes de ultrasonido en tiempo real para guiar y confirmar la ubicación del electrodo permanente. Kelly et al (36) describieron la posibilidad de evaluar la activación de los músculos abductor hallucis, flexor corto de los dedos, interóseos dorsales y cuadrado plantar con estos métodos. En la actualidad, no disponemos de suficientes estudios médicos que hayan utilizado EMG de alambre fino o de superficie para evaluar la función de los músculos intrínsecos plantares de los pies de pacientes lesionados.

La resonancia magnética (IRM) y la ecografía se han utilizado para evaluar los músculos intrínsecos plantares del pie. La resonancia magnética se ha utilizado principalmente para evaluar el área transversal o el volumen total de músculos específicos. Por ejemplo, Chang et al (50) demostraron que los pacientes que padecían fascitis plantar unilateral tenían menos volumen total de los músculos intrínsecos plantares en la región del antepié en el pie lesionado en comparación al pie sano contralateral. Exámenes seriados de resonancia magnética se han utilizado para demostrar una atrofia más rápida de los músculos intrínsecos plantares en pacientes con neuropatía diabética en comparación a lo que ocurre en pacientes con diabetes sin neuropatía y en sujetos sanos (51). Disminuciones de volumen muscular similares se han podido establecer con ultrasonografía (48). De manera similar a lo que ocurre con la EMG, la localización superficial del músculo abductor hallucis ha convertido a este músculo en el objetivo principal para las mediciones del área transversal con ultrasonido (52). Se necesitan más investigaciones para determinar si la ecografía de los músculos intrínsecos plantares puede ser utilizada como una herramienta de retroalimentación biológica durante la rehabilitación para que los pacientes puedan visualizar la contracción de músculos específicos de manera similar a lo que se ha realizado con los músculos abdominales laterales (53).

ENTRENAMIENTO DEL CORE DEL PIE

Tradicionalmente se ha descripto que se produce un ejercicio terapéutico de los músculos intrínsecos plantares del pie durante la flexión del dedo del pie en ejercicios como enrollar una toalla con los pies (towel curls) y atrapar bolitas de vidrio con los dedos (marble pick-ups). Si bien estos los ejercicios ciertamente activan algunos de los músculos intrínsecos plantares, también implican una activación sustancial de los músculos flexor largo del dedo gordo y flexor largo los dedos. Recientemente, se describió el “ejercicio de pie acortado” como una metodología para aislar la contracción de los músculos intrínsecos plantares (45, 54, 55) (Figura 7). El pie se “acorta” usando los músculos intrínsecos para tirar de la primera articulación metatarsofalángica hacia el calcáneo a medida que se eleva el arco longitudinal. Dado que el arco se eleva durante este ejercicio, también se conoce como ejercicio para generar un “domo en el pie” (56).

Figura 7. En la figura se representa la maniobra de pie acortado. Es importante destacar en el pie relajado (izquierda) la longitud de reposo del pie (imagen superior con línea negra continua). En la posición contraída (derecha), se observa un cambio en la longitud del pie (línea discontinua) debido a la corta contracción que comprime el pie (flechas) en comparación con lo que se observa en la condición relajada (línea negra sólida).

Defendemos el concepto de Hodges (26) de establecer el control de la función de los músculos intrínsecos del pie antes de aumentar la capacidad. El ejercicio de pie acortado puede ser considerado como un ejercicio fundamental para la rehabilitación de pies y tobillos similar a la forma en que la maniobra de hundimiento abdominal (ADIM) es fundamental en los programas de ejercicios para la estabilidad del core lumbo-pélvico. En la ADIM, se pone énfasis en que el paciente aprenda a sentir la pelvis neutra y sea capaz de contraer los músculos estabilizadores locales para hundir el ombligo. Mientras se realiza la ADIM es necesario tener precaución de no permitir la activación de ningún músculo movilizador global. Cuando se realiza el ejercicio de pie acortado, es necesario hacer hincapié en que el paciente aprenda a sentir la articulación subtalar neutral con el calcáneo y las cabezas metatarsianas en el suelo y los dedos del pie ni flexionados ni extendidos (la ubicación que se describió previamente para el test de los músculos intrínsecos del pie) y luego poder acortar el pie usando los músculos intrínsecos plantares. Se ha observado un incremento sustancial en la actividad EMG del abductor hallucis, del flexor corto de los dedos y del cuadrado plantar a medida que se incrementa la demanda postural (36). Se ha observado que la activación del abductor hallucis es cuatro veces mayor durante el ejercicio de pie acortado en comparación con el ejercicio que consiste en enrollar una toalla cuando los participantes están sentados o parados en un solo pie (57). El ejercicio de pie acortado puede ser realizado en progresión desde la posición sentado hacia la posición parado con los dos pies, y parados en un solo pie, y luego realizar actividades funcionales como sentadillas y saltos con una sola pierna.

Contamos cada vez con una mayor cantidad de evidencias que sugieren que entrenar el core del pie a través de progresiones de ejercicio de pie acortado puede mejorar la función del pie. Por ejemplo, 4 semanas de entrenamiento con ejercicios de pie acortado en individuos sanos reducen el colapso del arco según lo evaluado por medidas del índice de caída de la cúpula y altura del arco, y mejoran la capacidad de equilibrio (35). En otro estudio, individuos sanos que realizaron 4 semanas de ejercicios de pie acortado experimentaron una mejor dinámica de equilibrio en comparación con los que realizaron 4 semanas de ejercicios que consistían en enrollar una toalla con el pie (58). Sin embargo, las mejoras en el control postural después de un programa de ejercicios para el entrenamiento hogareño del equilibrio de 4 semanas fueron similares entre grupos de entrenamiento de sujetos sanos que hicieron o no hicieron ejercicios de posicionamiento de pie acortado durante sus ejercicios de equilibrio (59). En adultos jóvenes sanos con pie plano, se observó un aumento de la fuerza de flexión del dedo gordo y del área transversal del músculo abductor hallucis después 4 semanas de ejercicios de pie acortado y de intervención ortopédica del pie en comparación con a lo que se observó luego de la intervención ortopédica del pie sola (57). Evidencia preliminar ha demostrado una mejor función autopercibida en pacientes con inestabilidad crónica de tobillos que realizaron 4 semanas de posicionamiento de pie acortado durante los ejercicios de equilibrio en comparación con un grupo que no realizó el posicionamiento del pie acortado como parte de sus ejercicios de equilibrio (60).  Los programas de entrenamiento utilizados en estos estudios aportan un marco de referencia para lograr  mejoras funcionales a través de la rehabilitación del core del pie. Existen otras intervenciones prometedoras para el entrenamiento del core del pie, que pueden aportar grandes beneficios funcionales.

Rol del Calzado Miminalista o Ausencia de Calzado en el Entrenamiento del Core del Pie 

Se puede usar calzado miminalista o no utilizar calzado alguno para caminar y correr como herramienta de entrenamiento para fortalecer el sistema del core del pie. Robbins y Hanna (61) observaron una reducción significativa en la longitud del pie (medido mediante radiografía desde el aspecto anterior de la calcáneo hasta la primera articulación metatarsofalángica) luego de 4 meses de carrera/caminata con pies descalzos. El pie acortado es un indicador indirecto del fortalecimiento del pie, ya que indica un levantamiento del arco. El tamaño de los músculos se ha correlacionado directamente con la fuerza muscular (62). Usando este principio, Brüggemann et al (63) midieron el área de la sección transversal de algunos de los músculos del core del pie en corredores que entrenaron durante 5 meses con zapatillas que carecían de soporte para el arco y para el talón. Observaron importantes aumentos en el área transversal de muchos de estos músculos. Se necesitan más estudios para determinar si los aumentos en la fuerza y en el área transversal de los músculos del core del pie provocan una reducción en las lesiones relacionadas con el running.

Otra ventaja de estar completamente descalzo es el aumento de información sensorial que recibe la superficie de la planta del pie. Durante mucho tiempo se ha reconocido que la información sensorial tiene una gran importancia en la estabilidad postural y en los patrones dinámicos de la marcha (43, 64, 65). En un estudio sobre la posición en una sola pierna, se observó que la estabilidad postural mejoraba significativamente cuando se estaba descalzo en comparación a cuando se utilizaban calcetines delgados (66). Esto sugiere que los calcetines delgados filtran información sensorial importante que nos ayuda con nuestra estabilidad estática. Este estímulo sensorial también sería importante para la estabilidad dinámica. En un estudio reciente donde se estudió el aterrizaje con una sola pierna, se observó una mejora en la estabilidad dinámica en la condición donde se realizó el aterrizaje descalzo en comparación a cuando se utilizaba  una zapatilla minimalista y una zapatilla de running tradicional (67). De hecho, la estabilidad aumentó progresivamente con la disminución en la cantidad de soporte del calzado. Estos estudios destacan la importancia potencial del estímulo sensorial para el funcionamiento del pie. Por lo tanto, las actividades que se realizan descalzo, en instalaciones seguras, podrían ayudar a mejorar la función del pie. Sin embargo, es necesario tener en cuenta que las personas que no poseen una percepción sensorial normal deben evitar las actividades que se realizan descalzo.

CONCLUSIONES

En resumen, esperamos haber aumentado la conciencia de la importancia del core del pie, para la sustentación de nuestro arco y el funcionamiento general del pie. Presentamos evidencia evolutiva del sistema del core del pie que se desarrolló en respuesta a las mayores demandas de transporte de carga y de la carrera. Es cierto que desconocemos muchos aspectos vinculados a la complejidad de la mecánica de nuestro pie. Sin embargo, los avances en imágenes dinámicas como los aportados por videoradiografía biplanar podrán mejorar aún más nuestra comprensión de la cinemática normal y anormal del pie. Claramente, un pie más fuerte es un pie más saludable. Para tal fin, sugerimos un cambio de paradigma en la forma en que abordamos el tratamiento del pie. Las guías clínicas actuales incluyen el uso de dispositivos de ortesis de pie para los casos de dolor de talón y fascitis plantar, pero no hacen referencia al fortalecimiento del pie. Aunque el apoyo temporal puede ser necesario durante la fase aguda de una lesión, debería ser reemplazado lo antes posible por un programa de fortalecimiento tal como se realiza con cualquier otra parte del cuerpo. Por lo tanto, creemos que es necesario poner más atención en la función estática y dinámica del core del pie en los programas de rehabilitación. Estos conceptos pueden extenderse también a programas organizados de acondicionamiento físico. Nuestros pies fueron diseñados con la fuerza para poder realizar carreras y caminatas de resistencia sin soporte. Desafortunadamente, agregar soporte permanente al pie en vez de fortalecer el core del pie, es el estándar actual de cuidado.

Nos gustaría sugerir que tal vez ha llegado la “Década del pie”. Este tipo de atención a una parte de nuestro cuerpo ampliamente ignorada, pero fundamental, podría ayudar a crear conciencia sobre el asombroso funcionamiento de nuestros pies y la subestimación potencial de que pueden ser mejorados.

NUEVOS DESCUBRIMIENTOS

¿Cuáles son los nuevos hallazgos?.

▸ El sistema de core del pie está conformado por una interacción de subsistemas que proporcionan información sensorial relevante y estabilidad funcional para adaptarse a los cambiantes desafíos que se plantean durante las actividades estáticas y dinámicas. La interacción de estos subsistemas es muy similar a la del sistema que integra el core lumbo-pélvico.

▸ Los músculos intrínsecos de la planta del pie que se encuentran dentro de los subsistemas activo y neuronal desempeñan un papel crítico en el sistema de core del pie como estabilizadores locales y sensores directos de la deformación del pie.

▸ La evaluación del sistema de core del pie puede aportar información médica que permita comprender la capacidad del pie para hacer frente a los cambios en las demandas funcionales.

▸ El entrenamiento del core del pie comienza con el abordaje de los músculos intrínsecos de la planta del pie a través de ejercicios de pie acortado, similares a la maniobra de hundimiento abdominal, que se aplican para mejorar la capacidad y el control del sistema del core del pie.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer a Tom Dolan, MS, ilustrador médico de este informe. Dolan es ilustrador médico y desarrollador multimedia del Departamento de Tecnología Académica de la Universidad de Kentucky. Es un destacado artista anatómico cuyas contribuciones a esta crítica han sido muy importantes para la presentación del paradigma del core del pie.

Contribución de los Autores

POM, JH e ID desarrollaron el concepto para este manuscrito. DB participó en la sección Evolución del pie humano y Tom Dolan fue el ilustrador médico de las Figuras 2-7. POM es el autor responsable; sin embargo, la decisión de publicar fue acordada por todos los autores y colaboradores. La versión final del manuscrito fue consensuada por todos los autores.

Conflicto de intereses: Ninguno. 

Procedencia y revisión por pares: Sin comisión; revisado por pares externamente.

Versión Original

McKeon PO, Hertel J, Bramble D, et al. The foot core system: a new paradigm for understanding intrinsic foot muscle function. 2015. Br. J. Sports Med. 49:290.

REFERENCIAS

1 Kibler WB, Press J, Sciascia A. The role of core stability in athletic function. Sports Med 2006;36:189–98.

2 Bergmark A. Stability of the lumbar spine. A study in mechanical engineering. Acta Orthop Scand Suppl 1989;230:1–54.

3 Leetun DT, Ireland ML, Willson JD, et al. Core stability measures as risk factors for lower extremity injury in athletes. Med Sci Sports Exerc 2004;36:926–34.

4 Ferber R, Noehren B, Hamill J, et al. Competitive female runners with a history of iliotibial band syndrome demonstrate atypical hip and knee kinematics. J Orthop Sports Phys Ther 2010;40:52–8.

5 Milner CE, Ferber R, Pollard CD, et al. Biomechanical factors associated with tibial stress fracture in female runners. Med Sci Sports Exerc 2006;38:323–8.

6 Noehren B, Davis I, Hamill J. ASB clinical biomechanics award winner 2006 prospective study of the biomechanical factors associated with iliotibial band syndrome. Clin Biomech (Bristol, Avon) 2007;22:951–6.

7 Noehren B, Hamill J, Davis I. Prospective evidence for a hip etiology in patellofemoral pain. Med Sci Sports Exerc 2013;45:1120–4.

8 Wearing SC, Smeathers JE, Urry SR, et al. The pathomechanics of plantar fasciitis. Sports Med 2006;36:585–611.

9 McPoil TG, Martin RL, Cornwall MW, et al. Heel pain—plantar fasciitis: clinical practice guidelines linked to the international classification of function, disability, and health from the orthopaedic section of the American Physical Therapy Association. J Orthop Sports Phys Ther 2008;38:A1–18.

10 Bowring B, Chockalingam N. A clinical guideline for the conservative management of tibialis posterior tendon dysfunction. Foot (Edinburgh, Scotland) 2009;19:211–17.

11 Winters M, Eskes M, Weir A, et al. Treatment of medial tibial stress syndrome: a systematic review. Sports Med 2013;43:1315–33.

12 Brewer RB, Gregory AJ. Chronic lower leg pain in athletes: a guide for the differential diagnosis, evaluation, and treatment. Sports Health 2012;4:121–7.

13 Crompton RH, Vereecke EE, Thorpe SK. Locomotion and posture from the common hominoid ancestor to fully modern hominins, with special reference to the last common panin/hominin ancestor. J Anat 2008;212:501–43.

14 Susman RL, Stern JT Jr, Jungers WL. Arboreality and bipedality in the Hadar hominids. Folia Primatol (Basel) 1984;43:113–56.

15 Ward CV, Kimbel WH, Johanson DC. Complete fourth metatarsal and arches in the

foot of Australopithecus afarensis. Science 2011;331:750–3.

16 Harcourt-Smith WE, Aiello LC. Fossils, feet and the evolution of human bipedal locomotion. J Anat 2004;204:403–16.

17 Bennett MR, Harris JW, Richmond BG, et al. Early hominin foot morphology based on 1.5-million-year-old footprints from Ileret, Kenya. Science 2009;323:1197–201.

18 Bramble DM, Lieberman DE. Endurance running and the evolution of Homo. Nature 2004;432:345–52.

19 Alexander RM. Energy-saving mechanisms in walking and running. J Exp Biol 1991;160:55–69.

20 Ker RF, Bennett MB, Bibby SR, et al. The spring in the arch of the human foot. Nature 1987;325:147–9.

21 Reeser LA, Susman RL, Stern JT Jr. Electromyographic studies of the human foot: experimental approaches to hominid evolution. Foot Ankle 1983;3:391–407.

22 Caravaggi P, Pataky T, Gunther M, et al. Dynamics of longitudinal arch support in relation to walking speed: contribution of the plantar aponeurosis. J Anat.2010;217:254–61.

23 Basmajian JV, Stecko G. The role of muscles in arch support of the foot. J Bone Joint Surg Am 1963;45:1184–90.

24 Wang WJ, Crompton RH. The role of load-carrying in the evolution of modern body proportions. J Anat 2004;204:417–30.

25 Panjabi MM. The stabilizing system of the spine. Part I. Function, dysfunction, adaptation, and enhancement. J Spinal Disord 1992;5:383–9; discussion 97.

26 Hodges PW. Core stability exercise in chronic low back pain. Orthop Clin North Am 2003;34:245–54.

27 Jam B. Evaluation and retraining of the intrinsic foot muscles for pain síndromes related to abnormal control of pronation. [October 10, 2013]. http://www.aptei.com/articles/pdf/IntrinsicMuscles.pdf

28 Gray H, Standring S, Ellis H, et al. Gray’s anatomy : the anatomical basis of clinical practice 39th edn. New York: Elsevier Churchill Livingtone, 2005.

29 McKenzie J. The foot as a half-dome. Br Med J 1955;1:1068–9.

30 Ridola C, Palma A. Functional anatomy and imaging of the foot. Ital J Anat Embryol 2001;106:85–98.

31 Soysa A, Hiller C, Refshauge K, et al. Importance and challenges of measuring intrinsic foot muscle strength. J Foot Ankle Res 2012;5:29.

32 Fiolkowski P, Brunt D, Bishop M, et al. Intrinsic pedal musculature support of the medial longitudinal arch: an electromyography study. J Foot Ankle Surg 2003;42:327–33.

33 Headlee DL, Leonard JL, Hart JM, et al. Fatigue of the plantar intrinsic foot muscles increases navicular drop. J Electromyogr Kinesiol 2008;18:420–5.

34 Drewes LK, Beazell J, Mullins M, et al. Four weeks of short foot exercises affect lower extremity function, but not alignment, in patients with lower extremity injuries. J Athl Train 2008;43:S105.

35 Mulligan EP, Cook PG. Effect of plantar intrinsic muscle training on medial longitudinal arch morphology and dynamic function. Man Ther 2013; 18:425–30.

36 Kelly LA, Kuitunen S, Racinais S, et al. Recruitment of the plantar intrinsic foot muscles with increasing postural demand. Clin Biomech (Bristol, Avon) 2012;27:46–51.

37 Mann R, Inman VT. Phasic activity of intrinsic muscles of the foot. J Bone Joint Surg Am 1964;46:469–81.

38 Mann RA, Hagy JL. The function of the toes in walking, jogging and running. Clin Orthop Relat Res 1979(142):24–9.

39 Cheung JT, Zhang M, An KN. Effect of Achilles tendon loading on plantar fascia tension in the standing foot. Clin Biomech 2006;21:194–203.

40 Eils E, Nolte S, Tewes M, et al. Modified pressure distribution patterns in walking following reduction of plantar sensation. J Biomech 2002;35:1307–13.

41 Hoch MC, McKeon PO, Andreatta RD. Plantar vibrotactile detection deficits in adults with chronic ankle instability. Med Sci Sports Exerc 2012;44:666–72.

42 Kavounoudias A, Roll R, Roll JP. The plantar sole is a ‘dynamometric map’ for human balance control. Neuroreport 1998;9:3247–52.

43 Kavounoudias A, Roll R, Roll JP. Foot sole and ankle muscle inputs contribute jointly to human erect posture regulation. J Physiol 2001;532:869–78.

44 McKeon PO, Hertel J. Diminished plantar cutaneous sensation and postural control. Percept Motor Skills 2007;104:56–66.

45 Janda V, Vavrova M, Hervenova A, et al. Sensory motor stimulation. In: Liebenson C. ed Rehabilitation of the spine: a practitioner’s manual. 2nd edn. Lippincott Williams & Wilkins, 2006.

46 Hiemstra LA, Lo IK, Fowler PJ. Effect of fatigue on knee proprioception: implications for dynamic stabilization. J Orthop Sports Phys Ther 2001;31:598–605.

47 Boucher JA, Abboud J, Descarreaux M. The influence of acute back muscle fatigue and fatigue recovery on trunk sensorimotor control. J Manipulative Physiol Ther 2012;35:662–8.

48 Severinsen K, Obel A, Jakobsen J, et al. Atrophy of foot muscles in diabetic patients

can be detected with ultrasonography. Diabetes Care 2007;30:3053–7.

49 Bus SA, Maas M, Michels RP, et al. Role of intrinsic muscle atrophy in the etiology of claw toe deformity in diabetic neuropathy may not be as straightforward as widely believed. Diabetes Care 2009;32:1063–7.

50 Chang R, Kent-Braun JA, Hamill J. Use of MRI for volume estimation of tibialis posterior and plantar intrinsic foot muscles in healthy and chronic plantar fasciitis limbs. Clin Biomech (Bristol, Avon) 2012;27:500–5.

51 Andreassen CS, Jakobsen J, Ringgaard S, et al. Accelerated atrophy of lower leg and foot muscles—a follow-up study of long-term diabetic polyneuropathy using magnetic resonance imaging (MRI). Diabetologia 2009;52:1182–91.

52 Cameron AF, Rome K, Hing WA. Ultrasound evaluation of the abductor hallucis muscle: reliability study. J Foot Ankle Res 2008;1:12.

53 Teyhen DS, Gill NW, Whittaker JL, et al. Rehabilitative ultrasound imaging of the abdominal muscles. J Orthop Sports Phys Ther 2007;37:450–66.

54 Greenman P. Exercise principles and prescription. In: Butler J. ed Principles of manual medicine. 2nd edn. Baltimore: Williams & Wilkins, 1996:449–525.

55 Sauer LD, Beazell J, Hertel J. Considering the intrinsic foot musculature in evaluation and rehabilitation for lower extremity injuries. Athl Train Sports Health Care 2011;3:43–7.

56 Black M. Pilates for Feet: Pilates-Pro.com; [10 October 2013]. http://www. pilates-pro.com/pilates-pro/2009/3/24/pilates-for-feet.html

57 Jung DY, Koh EK, Kwon OY. Effect of foot orthoses and short-foot exercise on the cross-sectional area of the abductor hallucis muscle in subjects with pes planus: a randomized controlled trial. J Back Musculoskelet Rehabil 2011; 24:225–31.

58 Lynn SK, Padilla RA, Tsang KK. Differences in static- and dynamic-balance task performance after 4 weeks of intrinsic-foot-muscle training: the short-foot exercise versus the towel-curl exercise. J Sport Rehabil 2012;21:327–33.

59 Rothermel S, Hale S, Hertel J, et al. Effect of active foot positioning on the outcome of a balance training program. Phys Ther Sport 2004;5:98–103.

60 Sauer LD, Saliba SA, Ingersoll CD, et al. Effects of rehabilitation incorporating short foot exercises on self-reported function, static and dynamic balance in chronic ankle instability patients. J Athl Train 2010;45:S67.

61 Robbins SE, Hanna AM. Running-related injury prevention through barefoot adaptations. Med Sci Sports Exerc 1987;19:148–56.

62 An KN, Linscheid RL, Brand PW. Correlation of physiological cross-sectional areas of muscle and tendon. J Hand Surg (Edinburgh, Scotland) 1991;16:66–7.

63 Brüggemann G, Potthast W, Braunstein B, et al. Effect of increased mechanical stimuli on foot muscles functional capacity. American Society of Biomechanics Annual Meeting. Cleveland, OH, 2005. http://www.asbweb.org/conferences/2005/pdf/0553.pdf (accessed 10 Oct 2013).

64 Maurer C, Mergner T, Bolha B, et al. Human balance control during cutaneous stimulation of the plantar soles. Neurosci Lett 2001;302:45–8.

65 Meyer PF, Oddsson LI, De Luca CJ. The role of plantar cutaneous sensation in unperturbed stance. Exp Brain Res 2004;156:505–12.

66 Shinohara J, Gribble P. Five-toed socks decrease static postural control among healthy individuals as measured with time-to-boundary analysis. 2009 American Society of Biomechanics Annual Meeting. State College, PA, 2009. http://www.asbweb.org/conferences/2009/952.pdf (accessed 10 Oct

2013).

67 Rose W, Bowser B, McGrath R, et al. Effect of footwear on balance. American Society of Biomechanics Annual Meeting. Long Beach, CA, 2011. http://www. asbweb.org/conferences/2011/pdf/344.pdf (accessed 10 Oct 2013).

Facebook Comments


A %d blogueros les gusta esto: